Van de vier parochies van Oudenburg is Westkerke de jongste. De geschiedenis ervan is nauw verbonden met die van Roksem, één van de oudste christelijke sites in Vlaanderen. Zoals de naam suggereert, ontstond Westkerke op het grondgebied ten westen van Roksem.De oudste vermelding dateert al van 877, maar de stichting gebeurde zekervroeger.De kerk van Westkerke was, net als die van het nabije Roksem, eigendom van de Sint-Bertijnsabdij (Sithiu) bij Sint-Omaars (nu Saint-Omer in Frankrijk). Dit verklaart meteen de patroonheilige van de kerk: Sint-Audomarus.Tot op het einde van het Ancien Régime stelde de abt van de Sint-Bertinusabdij de pastoor van Westkerke aan en d e inkomsten kwamen de monniken van deze Noord-Franse abdij ten goede.

Westkerke stond onder het toezicht van de schepenen van het Brugse Vrije. Langzaam raakte de parochie belangrijker en meer bevolkt dan Roksem. Vermoedelijk daarom werd tijdens de dertiende eeuw een nieuwe kerk gebouwd, waarvan de hoekige torenromp bewaard bleef. De belangrijkheid ervan blijkt ook uit het feit dat op 22 juli 1665 Westkerke met Roksem werd samengevoegd, wel met Westkerke als voornaamste kern. De toename van het aantal gelovigen zorgde ook ervoor dat de middeleeuwse kerk in het begin van de twintigste eeuw grotendeels werd afgebroken en vervangen door een neogotische constructie uit 1914-1915.De architect was Felix Carette uit Kortrijk. Heel wat kunstwerken (schilderijen, orgel en doksaal, liturgische voorwerpen) bleven bewaard en vormen nu het kerkelijk patrimonium van Westkerke. In 1962 werden beide parochies terug gesplitst en wat later herrees de nieuwe Sint-Michielskerk van Roksem. In 1977 fusioneerde de gemeente Westkerke met Oudenburg.